Comment le lait maternel aide à développer le cerveau des bébés

Le rôle bioactif des composants extra-nutritifs du lait maternel sur le développement cognitif

Audrey Humphries(1), Nneoma Edokobi(1), Catherine Lavallee(1) et Brittany Howell Ph.D.(2,3)

(1) École de médecine Virginia Tech Carilion (VTCSOM), Roanoke, Virginie
(2) Institut de recherche biomédicale Fralin de Virginia Tech Carilion, Roanoke, Virginie
(3) Département du développement humain et des sciences familiales, Virginia Tech, Blacksburg, Virginie

Le lait contribue largement au développement optimal du cerveau et à l’amélioration des performances cognitives plus tard dans la vie (Shafai et al. 2018), mais on ne sait toujours pas quels composants en sont responsables. Le lait maternel contient non seulement la composition nutritionnelle idéale (eau, graisses, glucides et protéines) pour répondre aux besoins nutritionnels de base d'un nourrisson, mais il contient également des composants extra-nutritifs qui peuvent jouer des rôles supplémentaires indirects, mais néanmoins actifs, dans la croissance du nourrisson. (Hamosh 2001), y compris le développement du cerveau (Petryk, Harris et Jongbloed 2007).
Il existe actuellement peu de recherches évaluant directement les relations entre les composants bioactifs extra-nutritifs du lait maternel et le développement neurologique du nourrisson. Cependant, plusieurs études montrent que ces facteurs influencent la maturation intestinale du nourrisson, en particulier en ce qui concerne les propriétés immunologiques de l'intestin et la colonisation du microbiome (bactéries et autres micro-organismes présents dans l'intestin du nourrisson) (Thai et Gregory 2020 ; McElroy et Weitkamp 2011 ; Palmeira et al. 2016). À première vue, il peut sembler étrange de penser que la santé intestinale d’un nourrisson puisse nous donner un aperçu du développement cérébral de celui-ci. Pourtant, au cours des vingt dernières années, l’hypothèse de l’axe microbiote-intestin-cerveau a reçu un soutien croissant. Cette théorie, étayée par un nombre impressionnant de recherches, soutient l'idée selon laquelle les bactéries commensales (bénéfiques), les cellules épithéliales, les cellules nerveuses, les cellules immunitaires et d'autres médiateurs locaux importants du tractus intestinal peuvent communiquer avec le cerveau et l'influencer ( Montiel-Castro et al. 2013). Avec cette quantité de littérature à l’appui de l’hypothèse de l’axe intestin-cerveau (Niemarkt et al. 2019 ; Anderson et al. 2017 ; Gao et al. 2019 ; Jena et al. 2020), nous trouvons raisonnable de considérer que certains types de -les composants nutritifs du lait maternel peuvent avoir un impact indirect et/ou direct sur le développement du cerveau du nourrisson en influençant son intestin.

Agents extra-nutritifs dans le lait maternel

Trois agents extra-nutritifs présents dans le lait maternel particulièrement intéressants dans la recherche sur le neurodéveloppement sont le cortisol, les oligosaccharides et les facteurs de croissance.

Le rôle du cortisol

Le cortisol est une hormone glucocorticoïde vitale (un type d'hormone stéroïde) produite par la glande surrénale. Physiologiquement, le cortisol agit sur presque tous les systèmes organiques du corps, aidant à réguler les réponses immunitaires et la capacité de guérison du corps, l'appétit et le métabolisme du glucose, la tension artérielle et, plus particulièrement, la réponse au stress. Bien qu'une fraction importante du cortisol sérique d'une mère (trouvé dans le sang) se retrouve dans son lait maternel (Patacchioli et al. 1992 ; Hollanders et al. 2017), sa fonction définie dans le lait n'est toujours pas entièrement comprise. La structure biochimique du cortisol lui permet de traverser à la fois la barrière intestinale pour pénétrer dans la circulation sanguine (Angelucci et al. 1985 ; Yeh, Yeh et Holt 1989) et la barrière hémato-encéphalique (Pariante et al. 2004 ; Angelucci et al. 1985), ce qui en fait un candidat idéal comme messager biochimique pendant les périodes critiques du développement cérébral du nourrisson.

Actuellement, des études démontrent que le cortisol du lait maternel peut influencer le tempérament d'un nourrisson (Hinde et al. 2015 ; Sullivan et al. 2011 ; Gray et al. 2013), le comportement social et le fonctionnement cognitif (Dettmer et al. 2018). Cela n’est pas surprenant, car l’hippocampe, un centre important du cerveau pour l’apprentissage, le développement et la récupération de la mémoire, possède une concentration élevée de récepteurs glucocorticoïdes (Koning et al. 2019 ; de Kloet, Joëls et Holsboer 2005). De plus, on pense que des niveaux élevés de cortisol ont un impact non seulement sur le comportement humain et le fonctionnement cognitif, mais également sur le volume de l'hippocampe dans divers états pathologiques (Lupien et al. 1998 ; Brown, Varghese et McEwen 2004 ; Sheline et al. 1999). S’il est probable que le cortisol du lait se déplace directement vers le cerveau, il est également possible qu’il exerce son action indirectement par diverses voies proposées de l’axe intestin-cerveau. Non seulement le cortisol s'est avéré nécessaire au développement de l'axe hypothalamo-hypophyso-surrénalien (Finken et al. 2016), mais le cortisol a également été associé à des compositions favorables du microbiome intestinal (de Punder et Pruimboom 2015 ; Kelly et al. 2015 ; Farzi, Fröhlich et Holzer 2018). Avec l’état actuel de la recherche, nous pouvons comprendre que le cortisol a le potentiel d’avoir une grande influence sur le développement du cerveau du nourrisson, en particulier sur le comportement, le tempérament et le traitement de la mémoire. Cependant, des recherches plus définitives sont nécessaires pour conclure à une relation causale.

Les oligosaccharides du lait maternel aident à la connexion intestin-cerveau

D'autres agents extra-nutritifs susceptibles d'influencer le développement neurologique des nourrissons sont les oligosaccharides du lait maternel (HMO), une classe de prébiotiques (quelque chose qui favorise la croissance des microbes) présents dans le lait. Les oligosaccharides sont des molécules de sucre qui sont des agents nutritifs pour les bactéries commensales qui colonisent l'intestin humain (McKeen et al. 2019 ; Pruss et al. 2021 ; Luo et al. 2021) ; cependant, ils sont indigestes pour les humains. Une étude réalisée en 2016 a également révélé que les HMO ont des effets antimicrobiens contre les micro-organismes pathogènes (causant des maladies) dans l'intestin du nourrisson en tapissant la paroi intestinale (Kulinich et Liu 2016), confirmant ainsi le fait que les HMO aident à soutenir un microbiome intestinal commensal diversifié. Les chercheurs ont découvert qu’en favorisant la diversité des microbes intestinaux, les HMO finissent par jouer un rôle important dans la maturation intestinale du nourrisson et dans le développement du système immunitaire inné (non spécifique) (Cacho et Lawrence 2017). Comme la majorité de toutes les cellules immunitaires humaines résident dans l’intestin, cette découverte n’est pas surprenante.

Alors, quel impact les HMO pourraient-elles avoir sur le développement du cerveau du nourrisson ? Alors que les HMO soutiennent le microbiote intestinal du nourrisson, le microbiote intestinal aide à activer les cellules immunitaires périphériques de l'intestin et, fait intéressant, ces cellules immunitaires peuvent jouer un rôle dans la régulation de la réponse de l'organisme à la neurogenèse (production de cellules nerveuses) (Fung et al. 2020 ). Dans des études précliniques et cliniques, les chercheurs ont démontré que, grâce à leur impact sur l'intestin et le système immunitaire, les HMO peuvent indirectement soutenir le développement cognitif (Fleming et al. 2020b ; Docq et al. 2020), faciliter le développement de l'hippocampe et la formation de la mémoire (Vázquez et al. . 2015 ; Fleming et al. 2020b ; 2020a), et contribuent au renforcement à long terme des synapses, qui sont les connexions entre les neurones (Vázquez et al. 2015). De plus, on pense que le microbiote intestinal a également un impact sur la production de neurotransmetteurs (produits chimiques qui transmettent des messages entre les neurones du cerveau), ce qui confirme que les HMO peuvent influencer la croissance de bactéries commensales protectrices dans l'intestin du nourrisson pendant les périodes critiques du développement et peuvent influencent ainsi la croissance et le fonctionnement du cerveau (Jj et J 2019).

Les facteurs de croissance influencent le développement du cerveau

Enfin, les facteurs de croissance sont bien connus pour déclencher la croissance et la différenciation cellulaire dans l’organisme (Rodrigues 2013). Alors que plus de 50 types différents de facteurs de croissance sont présents dans le lait maternel, un en particulier appelé facteur de croissance nerveuse (NGF) peut être particulièrement important pour le développement du cerveau du nourrisson (Ballard et Morrow 2013). Bien que le NGF soit responsable d'une partie de la croissance et de la prolifération des neurones, sa portée n'est pas limitée au cerveau. Il a également été constaté qu'il influence positivement la croissance et la survie des cellules du système reproducteur (Rocco et al. 2018), et qu'il démontre des propriétés anti-inflammatoires (Minnone, De Benedetti et Bracci-Laudiero 2017). Le rôle du NGF dans le développement de l'organisme a été bien documenté, mais il n'existe actuellement aucune étude établissant une corrélation directe entre le NGF du lait maternel et le développement neurologique. Un autre facteur de croissance présent dans le lait maternel est le facteur neurotrophique dérivé du cerveau (BDNF), qui a été supposé être nécessaire à des types spécifiques de croissance et de différenciation neuronale (Hård et al. 2019).
Les facteurs de croissance, ainsi que de nombreux autres facteurs extra-nutritifs présents dans le lait maternel, peuvent se déplacer vers le cerveau via un type de vésicule de transport extracellulaire (petit sac sphérique) appelé exosome. On sait que ceux-ci sont présents dans le lait maternel (Galley et Besner 2020) ; ils contiennent une variété de molécules, y compris de petites protéines, qui peuvent être transportées vers les cellules localement ou vers des sites distants du corps (Qin et al. 2016). Les exosomes ne sont pas digérés dans l’intestin du nourrisson et sont capables de s’incorporer dans les cellules intestinales et les cellules immunitaires tapissant le tractus intestinal du nourrisson (Sauter et Reidy 2017). Il est possible que les exosomes permettent à de nombreux types de facteurs extra-nutritifs, notamment des facteurs de croissance, d’influencer différents aspects de la croissance du nourrisson, notamment le développement neurologique et la maturation intestinale. Bien que le NGF, le BDNF ou d’autres facteurs de croissance puissent être des messagers chimiques essentiels dans le lien entre le microbiome intestinal du nourrisson et le développement cérébral, des recherches supplémentaires sont nécessaires pour déterminer véritablement leur rôle précis dans la maturation intestinale-cerveau du nourrisson.

Les composants extra-nutritifs du lait maternel peuvent jouer un rôle essentiel, directement et indirectement via le microbiome intestinal, sur le développement du cerveau du nourrisson. Bien que plusieurs facteurs supplémentaires aient été étudiés dans le contexte de la biologie du neurodéveloppement, il est clair que les oligosaccharides du lait maternel, les facteurs de croissance et le cortisol sont des candidats notables pour plusieurs raisons. Premièrement, la structure biochimique de chaque composé lui permet de communiquer avec le microbiote intestinal, le tissu intestinal et/ou le tissu cérébral. Deuxièmement, les facteurs de croissance, les oligosaccharides et le cortisol, même s’ils ne proviennent pas du lait maternel, jouent des rôles physiologiques dans notre corps qui sont liés à la santé et au fonctionnement du cerveau. Enfin, des études ont découvert des associations entre ces molécules bioactives et un développement intestinal sain, la croissance et la différenciation neuronales, ainsi que des changements de comportement, de tempérament et de performances cognitives. Bien que la richesse des informations corrélationnelles sur ce lien offre un aperçu du potentiel du lait maternel comme clé du développement optimal du cerveau et du comportement, des recherches longitudinales plus prospectives sont nécessaires pour établir des relations causales.

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Audrey Humphries est originaire de Californie, aux États-Unis. Audrey a obtenu un baccalauréat en biologie de l'Université de Californie (UC) à Santa Barbara en 2016. Après avoir travaillé pendant plus de trois ans en tant que coordinatrice principale de la recherche clinique au Cancer Center de l'UC San Francisco en oncologie cutanée et de la tête et du cou, Audrey a rejoint l'Université de Virginie. Programme de médecine de la promotion 2024 de la Tech Carilion School of Medicine. Audrey a rejoint le laboratoire Howell du Fralin Biomedical Research Institute de Virginia Tech Carilion en 2020.

Nneoma Edokobi est né à Lagos, au Nigéria, mais a principalement grandi à Rockville, dans le Maryland, aux États-Unis. Elle a obtenu un baccalauréat en sciences biologiques de l'Université du Maryland, comté de Baltimore en 2016. Elle a ensuite travaillé dans l'industrie de la biotechnologie pendant quatre ans en développant des immunoessais par électrochimiluminescence. Elle a ensuite reçu un certificat d'études supérieures en sciences biomédicales avancées de l'Université George Mason, comté de Fairfax, Virginie en 2019. En 2020, elle a déménagé à Roanoke, Virginie, États-Unis, dans le cadre de la promotion 2024 de la Virginia Tech Carilion School of Medicine.

Catherine Lavallée est étudiant en deuxième année de médecine à la Virginia Tech Carilion School of Medicine à Roanoke, en Virginie. Catherine est née et a grandi à Rockville, Maryland. Elle a obtenu sa licence en biologie à l'Université catholique d'Amérique à Washington, DC. Elle a ensuite déménagé à Boston, Massachusetts, États-Unis, pour travailler dans un laboratoire d'allergies alimentaires qui étudie comment le lait maternel protège les nourrissons contre le développement d'allergies alimentaires. Elle a rejoint le laboratoire Howell en 2020.

Bretagne Howell, PhD est professeur adjoint en neurosciences du développement humain au Fralin Biomedical Research Institute de la Virginia Tech Carilion School of Medicine et au Département du développement humain et des sciences familiales de Virginia Tech. Elle a grandi dans la campagne du New Hampshire, aux États-Unis, puis a déménagé à la Nouvelle-Orléans, en Louisiane, aux États-Unis, où elle a obtenu une licence en neurosciences et en biologie cellulaire et moléculaire. Elle a complété son doctorat en neurosciences à l'Université Emory d'Atlanta, en Géorgie, suivi d'une formation postdoctorale en sciences du développement à l'Institute of Child Development de l'Université du Minnesota, aux États-Unis. Son laboratoire, affectueusement appelé Maternal Influence on Neurodevelopment (MIND) Lab, a été créé en 2019 et examine les voies biocomportementales complexes par lesquelles les mères façonnent le cerveau et le développement comportemental de leur bébé.

Erin VandeLinde est une Leader et IBCLC qui fournit des consultations en lactation à MIND Lab – les auteurs ont écrit cet article à sa demande.